近日，厦门大学近海海洋环境科学国家重点实验室史大林教授课题组与国内外合作者，在海洋酸化对优势固氮蓝藻束毛藻影响的研究上取得重要进展，相关成果以“Phosphate limitation intensifies negative effects of ocean acidification on globally important nitrogen fixing cyanobacterium”为题发表于Nature Communications。该研究揭示了磷限制加剧海洋酸化对束毛藻固氮作用的抑制效应及其机理，为理解和预测全球变化对海洋氮循环的影响及其生物地球化学效应提供了重要科学依据。
工业革命以来，海洋吸收了约三分之一人为排放的CO2，以迄今3亿年来最快的速度酸化（CO2升高、pH下降），这势必影响海洋生态系统的关键过程和功能。全球海洋面积一半以上海区的初级生产力受氮营养盐缺乏的限制，而优势固氮蓝藻束毛藻是寡营养海区中氮的重要来源，可贡献高达50％的海洋总固氮量，从而显著影响海洋初级生产力和气候调节功能。因此，海洋酸化对束毛藻的影响及其效应备受学界关注。
近十年来，史大林教授课题组与合作者围绕这一重大科学问题开展了系统深入的研究：发现了海洋酸化抑制束毛藻的固氮作用，并且该抑制效应在铁限制条件下加剧（PNAS 2012）；首次揭示了海洋酸化抑制束毛藻固氮的机理，区分了酸化CO2上升和pH下降的双重效应，发现CO2升高的正效应小于pH下降的负效应，故酸化的净效应为抑制束毛藻的固氮作用，并在南海天然束毛藻群落的现场实验中得到验证（Science 2017）；阐明了铁限制迫使束毛藻转移光合系统、呼吸传递链等细胞途径上的铁，用于增加富铁固氮酶的合成以应对酸化导致的固氮效率下降，从而影响细胞能量生产（Photosynthesis Research 2019）;在实验对机理阐释的基础上，建立了“资源最优化利用”束毛藻细胞能量模型，有效模拟了能量和铁在细胞内各关键过程的最优化分配和利用，以应对酸化和铁限制的联合胁迫，实现最大化的生长和固氮速率（Nature Communications 2019）。
除了铁，磷也是限制束毛藻的生长和固氮的重要营养盐，因此束毛藻对海洋酸化的响应很可能也会受到磷供给变化的调控。迄今为止，国际上围绕磷限制下束毛藻如何响应海洋酸化的研究，均采用半连续培养方法，培养体系中磷的浓度无法维持在一个稳定的低浓度，这可能是导致不同研究中束毛藻响应酸化不一致的重要原因之一。近期，史大林课题组与合作者在前期研究工作的基础上，采用酸化长期驯化培养结合chemostat连续培养技术，深入探究了酸化对长期适应稳态磷限制的束毛藻的固碳、固氮以及磷代谢通路的影响及其机理。
研究发现，酸化显著抑制磷限制束毛藻的光合作用和固氮作用，细胞颗粒有机碳（POC）和有机氮（PON）含量相应降低，而细胞颗粒有机磷（POP）的含量在酸化条件下却显著增加，引起POC:POP和PON:POP下降，这预示酸化将导致磷限制束毛藻的单位磷所能支撑的固碳和固氮量下降。通过分析细胞内主要含磷物质，研究团队发现POP增加主要是由于胞内polyphosphate（polyP）的含量在酸化条件下上升，这可能与polyP维持胞内pH稳态以应对酸化胁迫的功能相关。转录组学和对相关代谢产物的分析表明，酸化下调了催化NAD磷酸化的关键酶基因ppnK的表达，这可能有助于减少对该反应的磷酸基团供体polyP的消耗，以维持胞内高的polyP水平。然而，酸化条件下polyP含量的上升伴随着细胞内NADP(H):NAD(H)以及叶绿素浓度的下降，引起细胞产量受影响，进而抑制固碳和固氮，且该抑制效应较之磷充分条件下更为显著。在室内实验的基础上，针对南海磷限制天然束毛藻群落开展的现场实验印证了上述室内实验的发现。
图1. 海洋酸化对束毛藻主导的南海固氮生物群落固氮作用和束毛藻ppnk基因表达的影响
基于上述实验结果，研究团队利用嵌入通用地球系统模型（Community Earth System Model, CESM）的生物地球化学元素循环模型（Biogeochemical Elemental Cycling Model）的模拟结果，估算了海洋酸化和磷限制的耦合对全球海洋束毛藻固氮作用的影响。结果表明，至本世纪末全球海洋束毛藻固氮作用将因酸化和磷限制的联合作用下降22.8 Tg N yr-1，下降程度以西太平洋和北印度洋最为显著。
史大林教授领衔的“海洋生态生理学和生物地球化学（MEB）”课题组，致力于生源要素海洋生物地球化学循环、浮游植物对全球变化的生理生态响应以及海洋生物固氮等研究。本论文的共同第一作者为史大林教授课题组的博士毕业生张福婷和博士后温作柱，共同通讯作者为史大林教授和洪海征教授。论文的共同作者还包括王杉霖教授、罗亚威副教授以及美国普林斯顿大学的唐伟义博士和佛罗里达州立大学的Sven Kranz副教授。该研究获得国家自然科学基金项目（41925026、42076149、 41890802、31861143022和41721004）以及腾讯公益慈善基金会“科学探索奖”等的联合资助。
【论文来源】Zhang F.#, Wen Z.#, Wang S., Tang W., Luo Y.-W., Kranz S.A., Hong H.*, Shi D.* (2022) Phosphate limitation intensifies negative effects of ocean acidification on globally important nitrogen fixing cyanobacterium. Nature Communications 13: 6730
【论文链接】https://doi.org/10.1038/s41467-022-34586-x
【相关文献】
Shi D.*, Kranz S.A., Kim J.-M., Morel F.M.M.* (2012) Ocean acidification slows nitrogen fixation and growth in the dominant diazotroph Trichodesmium under low-iron conditions. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 109: 18255-18256; E3094-3100
Hong H., Shen R., Zhang F., Wen Z., Chang S., Lin W., Kranz S.A., Luo Y.-W., Kao S.-J., Morel F.M.M., Shi D.* (2017) The complex effects of ocean acidification on the prominent N2-fixing cyanobacterium Trichodesmium. Science 356: 527-531
Zhang F.#, Hong H.#, Kranz S.A., Shen R., Lin W., Shi D.* (2019) Proteomic responses to ocean acidification of the marine diazotroph Trichodesmium under iron-replete and iron-limited conditions. Photosynthesis Research 142: 17-34
Luo Y.-W.*#, Shi D.*#, Kranz S.A., Hopkinson B.M., Hong H., Shen R., Zhang F. (2019) Reduced nitrogenase efficiency dominates response of the globally important nitrogen fixer Trichodesmium to ocean acidification. Nature Communications 10: 1521
（海洋与地球学院供稿）